לפי התיאור המקראי, בימי הבית הראשון קמה הממלכה המאוחדת בראשותו של המלך דוד ואחריו בנו שלמה. ייסודה של הממלכה היה כרוך במאבקים קשים נגד עמי האזור –  כדוגמת הפלישתים, הארמים, האדומים, העמונים והמואבים – ויצירת בריתות וקשרים מדיניים עם הפניקים וממלכת גשור הצפונית.

החוקרים חלוקים בדעותיהם אודות אופייה גודלה והריאליה של ממלכה זו. המקרא מספר שבירתה של ממלכת דוד ושלמה הייתה ירושלים, שהפכה לראשונה בהיסטוריה לבירת ממלכה כלשהי. דוד העלה את ארון הברית לירושלים ובנו שלמה בנה בה את בית המקדש, ובכך הושלם המהפך בתולדות העיר שהפכה מעתה גם לבירתו הרוחנית והדתית של העם היהודי.

מעשים אלה קבעו את חשיבותה וגורלה של ירושלים במהלך 3,000 השנים שבאו לאחריהם. בירושלים נכתבו פרקי מקרא רבים ופעלו בה, בימי בית ראשון, גדולי הנביאים כישעיהו וירמיהו.

פולחן אלוהי ישראל יוחד למקדש בירושלים, אך העדות המקראית, כמו גם העדות הארכיאולוגית, מלמדת על קיומם של אתרי פולחן ישראליים באתרים נוספים בארץ. בסופו של דבר נדחקו אתרים אלה מפני המקדש בירושלים, בעקבות רפורמות שנעשו בימי מלכים כגון חזקיהו ויאשיהו.

בימי רחבעם בנו של שלמה התפלגה הממלכה: ירושלים נותרה בירת ממלכת יהודה הקטנה במרכז הארץ ובדרומה, ומלכו בה מלכים משושלת בית דוד לאורך מאות השנים הבאות. ממלכת ישראל הצפונית הגדולה והחזקה יותר נשלטה על ידי שושלות מתחלפות בערי בירה שונות, שהחשובה שבהן הייתה שומרון.

כבר בראשית ימי הבית הראשון אנו עדים להשפעה הולכת וגוברת של המעצמות האזוריות על גורלה של ירושלים. פרעה שישק פלש לארץ בשלהי המאה ה-10 לפסה"נ, ובמאה ה-9 לפסה"נ התעצם כוחה של אשור. במחצית השניה של המאה ה-8 לפסה"נ, לאחר שממלכת ישראל מרדה נגד האשורים כבשו אלה את ישראל ואת בירתה שומרון והביאו את קיצה של הממלכה הצפונית בשנת 720 לפסה"נ. מלך יהודה, אחז, נמנע מלמרוד כנגד האשורים וכך הציל את ממלכתו מגורל דומה לזה של ממלכת ישראל אך יהודה, כמו המרחב כולו, נאנקה תחת עולו הקשה של השלטון האשורי. למרות זאת, הגיעה ירושלים בתקופה זו לשיא גודלה ובמישור הפנימי ביצע חזקיהו רפורמות דתיות שביצרו את מעמדם של ירושלים והמקדש. בשנת 705 לפסה"נ הנהיג חזקיהו מרד אזורי (בשיתוף הבבלים) נגד האשורים. הוא הכין את ירושלים למצור באמצעות בניית חומה חדשה ("החומה הרחבה" סביב הגבעה המערבית) וחצב מנהרת מים שהוליכה את מי מעיין הגיחון אל בריכת השילוח בין החומות. במערכה שהתפתחה בשנים הבאות הכניעו האשורים את המורדים וגם חזקיהו נאלץ לקבל את עולם מחדש ולשלם מס כבד, לאחר שערי יהודה נכבשו וחרבו. באירועים דרמטיים אלה מתבלטת דמותו של הנביא ישעיהו שתמך במהלכיו הפוליטיים של חזקיהו והבטיח שהלא יאמן יקרה: בירת ממלכת יהודה, ירושלים, לא תיפול ביד האשורים. הצלתה המופלאה של ירושלים מיד סנחריב, שהיתה אירוע חסר תקדים, נחרתה בתודעת בני התקופה ושיקפה בעיניהם את מעמדה המיוחד כעיר הקודש והמקדש הזוכה להגנה מיוחדת מן האל.

ממלכת יהודה שמרדה בסנחריב מלך אשור בימי חזקיהו ניצלה אמנם מהשמדה, אך נותרה תחת שליטה אשורית בדורות הבאים. גבולותיה העירוניים של ירושלים נשארו פחות או יותר קבועים, והעיר כללה את הר הבית, עיר דוד והגבעה המערבית. בסוף המאה ה-7 לפסה"נ, בימי יאשיהו, נכד חזקיהו, שהמשיך את רוח הרפורמות הדתיות של סבו, נקלעה יהודה למאבק גיאופוליטי בין מצרים, אשור והכוח העולה – בבל. בסופו של מאבק זה תפסה האימפריה הבבלית את מקומה של אשור כמעצמה אזורית וגם ירושלים באה תחת עול הבבלים.

בזמן הקצר שנותר עד חורבנה של ירושלים בידי הבבלים ניסו מלכי יהודה, יהואחז, יהויקים, יהויכין וצדקיהו לתמרן בין שני הכוחות האדירים שחבקו את יהודה: מצרים ובבל. בתוך הדרמה ההיסטורית עולה דמותו של הנביא ירמיהו  הנרדף על ידי יריביו הפוליטיים המביאים להשלכתו לבור הכלא, אך מתעקש להוכיח את מלכי יהודה ודורש מהם לקבל את מציאות השיעבוד לבבלים ולא לצאת כנגד רצון האל. חזונותיו של ירמיהו משמשים כלי רב ערך להכרת אירועי התקופה מנקודת מבטו של הנביא. מלך בבל מגיב בחומרה לנסיונות ממלכת יהודה להתנער משלטונו. ב-598 לפסה"נ הוא עולה על ירושלים ומגלה חלק מתושבי יהודה ואת מלכה, יהויכין. אך רוחות המרד לא דעכו וכעבור כעשר שנים שוב מורדת יהודה כנגד הבבלים. בשנת 586 לפסה"נ, בימי המלך צדקיהו, כבשו הבבלים את ירושלים והעלו את בית המקדש הראשון באש.